《心灵杀手》的剧本主要由山姆·莱克写作，游戏发行之后便广受好评，许多评论认为这部作品在故事叙述、游戏步调和气氛等方面非常杰出。此外，《心灵杀手》更在《时代》杂志所刊登的“2010十大游戏”中获得了第一名。
主角艾伦·韦克（Alan Wake）是一位畅销惊悚小说作家。他已经连续两年受脑闭塞所苦而无法写作，于是在妻子艾丽丝（Alice）和经纪人巴瑞·惠勒（Barry Wheeler）的建议下，他决定和妻子一同前往位于华盛顿州山间的亮瀑镇（Bright Falls）度假。当他们抵达之后，艾伦在餐厅向一名不认识的女性索取了度假小屋的钥匙和地图，却没在意她并不是当初艾丽丝安排要会面的屋主[b]；他们后来在巨釜湖中一个小岛上的木屋落脚。正当他们卸下行李的时候，艾伦发现艾丽丝把他的打字机也带来了，而她安排这次渡假的目的其实是为了要化解艾伦无法写作的危机，甚至约好时间让艾伦前往咨询当地的心理医生艾默·哈特曼（Emil Hartman）。艾伦因一时的愤怒而步出小屋散心，却因为听到艾丽丝突然的呼救声而跑回去查看；他在湖水中看见了艾丽丝的影子，于是也毫不犹豫地跳入了水里。
艾伦在一星期后从一辆撞毁于山壁间的车里醒了过来，尽管情况很明显是他把车子冲向路边，但他却完全不记得自己是怎么到那里的。他试图走回镇上，却在途中遭受暗影般怪物的追击。后来，一位身着潜水装的人影突然出现，并告诉他如何使用光来击败敌人，以及四处散布的原稿内容代表了什么。那些原稿的标题为《启程》（Departure），作者的署名是艾伦自己；不过，艾伦却完全不记得自己曾经写过这本小说。
在回到镇上后，艾伦试图说服警长莎拉·布瑞克（Sarah Breaker）相信有关艾丽丝失踪的事，但莎拉却告诉他，巨釜湖上的小岛自从许久前的火山爆发后就因地震沉没而不复存在了。警长怀疑艾伦妻子的失踪案并不单纯，于是联络了联邦调查局（FBI）并寻求帮助；这时，巴瑞也抵达了小镇，并想帮助艾伦拾回那个星期的记忆。艾伦后来接到了一通自称是绑架艾丽丝的绑匪的电话，他要求艾伦到附近的国家公园和他见面，并以《启程》的原稿做为赎回艾丽丝的代价。尽管艾伦在突破黑暗俘虏的重重阻挠后见到了绑匪，但他却迟迟没能把艾丽丝交出来。艾伦在愤怒和疑惑之下，再一次前往寻找绑匪，却目睹他被一股黑暗龙卷风吞噬。之后，艾伦在哈特曼医师的湖畔山庄中醒了过来；他发现绑匪其实是哈特曼医师的雇佣，而事实上他们并没有绑架艾丽丝。后来，黑暗势力突然攻击山庄，而艾伦在巴瑞的帮助下幸免于死，成功逃脱。当他们回镇之后，却发现FBI的奈丁格探员（Nightingale）把艾伦列为艾丽丝失踪案的通缉犯；尽管巴瑞和艾伦尽全力躲避警察，但两人最终仍然被捕，但奈丁格探员却也被黑暗吞噬。警长莎拉于是相信了艾伦所说的话，并跟着艾伦和巴瑞一起逃离黑暗势力的追杀。
